May, 2005

Halitosis- Parte I

Dr. Evi Stamou y Dr. Moshe Davidovitch

INTRODUCCION

El mal olor bucal, halitosis, hedor oral o como se le llama comúnmente “mal aliento” [1] es una condición humana común, [2] que afecta una gran proporción de la población; afecta principalmente a la población adulta [2,3,7] y es un problema desagradable que la mayor parte de la gente trata de evitar. [4] La halitosis es un térmico lírico que se deriva del latín halitus (aliento) y el sufijo griego osis (condición o acción de un proceso patológico). [4] El mal aliento no es un fenómeno moderno y ya se ha discutido en el Talmud Judío como en los escritos griegos  y romanos; el Islam también hace hincapié en el aliento fresco dentro del contexto de la buena higiene oral. [5]

Las consecuencias de la halitosis puede ser más que social, padecerla puede reflejar  serias condiciones locales o sistémicas, [6] sin embargo, los médicos tienden a asociarlo con una condición dental, por lo que refieren a la mayoría de los pacientes con este problema al odontólogo. Cuando la halitosis es un problema dental el profesional debe reconocerlo y recomendar una terapia para su tratamiento. [4]

Un número significativo de gente se quejan de tener mal aliento, sin embargo esto usualmente se basa en la propia conciencia  racionalizada sin que en realidad  la padezcan. Pocos estudios existen que documenten la prevalecía de halitosis en la población general. La preponderancia de la información existente actualmente con respecto a la distribución de la halitosis se ha tomado de grupos selectos que se han presentado voluntariamente al odontólogo, conociendo su condición. Información más acertada con respecto a la distribución de la halitosis es requerida para poder entender mejor esta condición y contribuir a los diagnósticos diferenciales

Las causas de la halitosis se puede dividir en dos categorías: Fisiológico (oral), [4] y patológico (sistémico). [7] El mal olor oral es un tema de mucho interés, aún que los avances científicos han sido obstaculizados por la simplicidad de los instrumentos y la necesidad de detallar los estudios moleculares que disequen los componentes de los gases orales. [8]

Evaluación del aire expirado

De acuerdo a Delanghe et al, el 87% del mal olor se origina en la boca. [9] La vía más simple para distinguir si el mal olor es oral o no, es comparar el olor proveniente de la boca con el expirado por la nariz. [5] Se puede dar un diagnóstico diferencial de cualquier fuente de mal olor nasal diciéndole al paciente que cierre su boca y exhale únicamente por la nariz; un mal olor potencial oral se detecta pidiéndole al paciente que se apriete la nariz y exhale a través de la boca. [10]

El olor desagradable del aire expirado puede indicar lesiones o enfermedades de la nasofaringe, nariz o senos. La nasofaringe es un sitio común de colonización bacterial que contribuye al mal aliento. Cualquier condición que altera la membrana de la mucosa de la nariz incluyendo la rinitis atrófica o rinitis medicamentosa puede contribuir al sobre crecimiento bacterial y al mal olor. La sinusitis crónica, atresia unilateral del cornete y cuerpos extraños también pueden causar halitosis. [10]

Si el mismo mal olor se detecta tanto del aire expirado nasal y oral, se puede sospechar de un origen sistémico o del tracto respiratorio. [10] El mal olor puede ser un síntoma  temprano de tumores nasales, la referencia a un otorrinolaringólogo esta indicada si se sospecha de una infección, cuerpo extraño o neoplasia.

Si el  olor del aire expirado oralmente es más nocivo que el expirado por la nariz puede indicar un origen oral, oro faríngeo, hipo faríngeo o muy raramente gástrico. [10]

Causas fisiológicas de mal olor

La etiología fisiológica más frecuente de la halitosis es causada u originada directamente dentro de la cavidad oral. [11] Una investigación por Sulser indica que más de la mitad de la muestra del estudio tiene aliento ofensivo durante ciertas horas en un día. [12]

Tener hambre [8,12,13] puede estar asociado con el aliento y olores de la boca, esto se relaciona con la retención que puede ocurrir en la boca debido a la poca actividad de masticación, además un factor relacionado con el aumento del olor bucal son los cambios sistémicos de la edad así como también el ciclo diario normal de la actividad metabólica. [13]

Reducción de la producción de la saliva durante el sueño

En toda la gente, sin importar la edad o el estado de salud de los tejidos orales, el mayor mal olor oral se da luego de un período prolongado de reducción del flujo salival, el aumento de la alcalinidad oral [4,7,8,10] (después de ayunar, durante el sueño) [7,14] y la abstinencia de comida y líquido. [7] Esto se acentúa en casos con cualquier tipo de proceso periodontal inflamatorio. [6] Cuando no existe fluido salival, la putrefacción de las células epiteliales orales exfoliadas y otros detritus causan un olor poco placentero, que rápidamente desaparece luego de la reanudación del flujo salival normal. [4] Cuando toda la saliva se mantiene estancada por 24 horas a 37° C, la formación del olor coincide con el aumento en tres veces la magnitud del olor que generan los organismos del número inicial presente en la muestra recién tomada. Cuando existe poca saliva se encontró de 20-100 veces más organismos gram positivos que organismos gram negativos en áreas como la cresta marginal, donde se esperaría que ocurriera retención salival, se encontraron organismos gram negativos 10 veces más que organismos gram positivos. [13]

No es una sorpresa encontrar que la población bacterial varié dentro de los diferentes micro ambientes en la boca. El mal olor intrínseco es fácilmente producido por microorganismos en áreas localizadas dentro de la boca, donde comúnmente ocurre la retención de la saliva, dicho mal olor no ocurre en áreas con un flujo salival abundante. Un cambio a un pH más ácido o la presencia de pequeñas cantidades de glucosa puede afectar el metabolismo de la flora oral de una forma que de cómo resultado la formación final de productos indoloros. Un pH  ácido previene la formación de productos metabólicos con olor inactivando las enzimas que se requieren en la putrefacción de amino ácidos. [13]

Aunque muchos estudios sugieren que el nivel del mal aliento es inversamente proporcional al flujo salival, [4,5,7,10,11,12,13,15] lo que implica es que cuando la saliva se seca por fuera de la cavidad oral se liberan varios compuestos volátiles sulfurados (VSC) y otros compuestos análogos (Ej. Gases no sulfurados como la cadaverina, putresina, etc). [5] Inversamente la masticación aumenta el flujo salival con una limpieza concomitante de la cavidad oral causando una reducción en el mal olor. [5] Cuando el flujo salival es bajo como por ejemplo durante el sueño o después de ayunar, la incidencia del mal aliento aumenta. [11]

Cuando una persona esta durmiendo o no come el flujo salival disminuye y la saliva estancada experimenta la alteración en el balance de la microflora. El pH de la saliva estancada llega arriba de 7 y ocurre la interrupción enzimática, haciendo que la saliva por si sola tenga olor. El sobre crecimiento bacterial y la interrupción de esta causa orgánica provoca el aliento matinal. [6]

Desafiando estas observaciones, dos estudios clínicos no sustentan ninguna relación entre el rango de flujo salival y los niveles del mal olor oral en la población estudiada. [2,16] Una posible explicación puede ser  que el mal olor se presenta principalmente en un ambiente alcalino, mientras que la saliva de las personas con xerostamía generalmente es ácido. [5]

Fisiológicamente el mal olor oral es transitorio en duración y puede ser  controlado en varias formas en la mayoría de los individuos con medidas de higiene oral como el cepillado dental, profilaxis dental, raspada de lengua y enjuague con un antiséptico oral. [7]

Alimentación

Las bacterias son esenciales para la producción del mal olor intrínseco, pero no todos los malos olores que emanan de la boca son causados por microorganismos; la comida puede afectar el olor de la respiración y de la boca. [9] ejemplos comunes pueden incluir el olor extrínseco de la cebolla, bebidas alcohólicas y el ajo. [13] las comidas y bebidas como éstas producen ácidos graso volátiles u otras sustancias con mal olor que son excretadas a través los pulmones durante la respiración normal. [4]

La halitosis fisiológica es temporal y ocurre cuando sustancias volátiles odoríferas hematológicas son llevadas por los alimentos [6] y las bebidas son liberadas en los pulmones. [4,6] El metabolismo de ciertas comidas como la cebolla, ajo, alcohol etílico [4,6,10,17] y carnes curadas (Ej. Pastrami), [4] son absorbidas en el intestino, metabolizadas en el  hígado, liberadas en el torrente sanguíneo [10] y excretadas a través de los pulmones, [4,6,10] dando como resultado una halitosis característica. [4,10]

Fumar

No hay duda que el fumar productos derivados del tabaco influyen en el olor de la respiración. [4,9] Se ha reportado que el fumado excesivo causa directamente el mal olor oral. [14] El fumado de tabaco por si solo contiene VSC. [18] El olor del cigarro puede rezagarse por más de un día luego de fumar; en algunos casos, uno puede detectar el humo del cigarrillo en la respiración de las personas que no fuman pero que continuamente están expuestas de una manera pasiva, [5] sin embargo, aunque esto se considere una halitosis es más subjetivo que otra cosa; por ejemplo, si las dos personas de una pareja fuman ellos generalmente no  perciben  el mal aliento relacionado al fumado entre ellos. [4]

Menstruación

Se ha reportado que durante la menstruación [4,6,8] o ciertos ciclos menstruales (Massler, Emslie y Bolden, 1951), [11] algunas mujeres tienen mal aliento. Esto muy probablemente es secundario el cambio hormonal. [4] El resultado de un estudio por Tonzetich, Peti y Huggins (1978) da una explicación satisfactoria de este fenómeno cuando reportan variaciones distintas del sulfuro de hidrógeno, del metil mercaptano y dimetil sulfuro en la boca durante estadios diferentes del ciclo menstrual. [11]

Causas patológicas de la halitosis

Causas no-orales (sistémicas) de la halitosis

Los olores pueden venir de la boca, de los pulmones y de los conductos nasales. Cualquier putrefacción en los pulmones o en los conductos nasales también pueden emitir sustancias olorosas durante el paso del aire en el proceso de respiración. [12]

Los olores patológicos son más intensos, persistentes y característicos de alteraciones específicas [19] ejemplo aliento “cetónico” en los diabéticos. [6,11,14,16] Un olor cetónico fue considerado un indicador para diabéticos  sin un adecuado control, pero muy pocos casos se han detectado de esta forma (C. Hollenberg, M.D.,comunicación personal, 1990), [5] sin embargo, desde que muchos diabéticos son actualmente monitoreados y tratados por hiperglicemia, el aliento “cetónico” no se observa comúnmente.

Un paciente con un tubo/válvula en el esófago o en el corazón en raras ocasiones consulta a un médico y/o odontólogo  por mal aliento como un síntoma inicial. Schiffman sostiene que ciertos olores pueden asociarse con infecciones, nutrición y enfermedades mentales. [10]

La implicación en el paso nasal es la fuente más común de la etiología no –oral del mal aliento. Los olores nasales pueden indicar una infección nasal franca como sinusitis o un problema asociado al paso del aire o secreciones en las mucosas, como pólipos. En algunos casos anomalías cráneo-faciales como el paladar hendido pueden tener relación. [5]

Un grupo de defectos genéticos congénitos que dan como resultado errores en el metabolismo que se asocian con la deficiencia enzimática o un problema en su transporte pueden causar mal olor. [19] Una condición metabólica inusual que lleva a la opinión por parte del paciente  de un olor o gusto  “a pescado” podrido es la trimetil aminuria (TMAV). [5] Pacientes con TMAV reportan un persistente mal “sabor”, olor y/o gusto. [19]

La uremia puede causar un olor como a pescado/amonio en la respiración. [17] en este caso la respiración esta alterada por un defecto metabólico como resultado del trimetiamino, que también esta presente en el sudor y en la orina. En individuos normales, el TMA es procesado en el hígado a productos sin olor que son excretados en la orina o en las heces. Este defecto parece ser inherente a un rasgo autonómico recesivo y ocurre 1 en 5,000 nacimientos. El olor/sabor desagradable persistente reportado por estos pacientes puede ser debido a la presencia de la trimetilamina, sin embargo en estos pacientes se observan cantidades excesivas de estos volátiles en la saliva y en el aire pulmonar. Los datos muestran que existe una relación entre los desordenes metabólicos conocidos de producir un exceso de compuestos orgánicos volátiles con la quimio sensación alterada y la producción del mal olor oral idiomático por muchos años[19]

Lesiones faciales, cirugías cosméticas, radiación y quimioterapia puede afectar el epitelio olfativo localizado en el dorso de la nariz, el epitelio nasal y los senos superiores, esto puede dar como resultado un sensación alterada del gusto y del olfato que afectará la percepción del mal olor. [20]

Desordenes del tracto respiratorio superior

Un patrón de respiración oral: respiración a través de la boca causa mal aliento por que la cantidad de saliva en la boca se reduce por evaporación. [4]

Sinusitis: la sinusitis crónica supurativa puede producir un exudado purulento de olor desagradable. [4,20,21] La tendencia de niños muy pequeños de meterse objetos extraños dentro de sus fosas nasales es una causa común de un olor desagradable que proviene de la nariz aunque pareciera que viene de todo el cuerpo. [5]

Cuerpos extraños: [4,20] la descarga nasal unilateral de muchos años que se acompaña por un olor desagradable debe considerarse que puede ser debido a un cuerpo extraño hasta que se pruebe lo contrario. [4]

Rinitis atrófica: la falta de habilidad de auto limpieza de la mucosa nasal  debido a los cambios atróficos o a la destrucción ciliar produce la acumulación de secreciones nasales secas que se infectan.

Tuberculosis: la tuberculosis  de la nariz generalmente afecta al cartílago del septum justo por detrás del vestíbulo y causa mal olor. [4]

Sífilis: la sífilis de la nariz puede causar halitosis por la formación de mucosidad, que usualmente afecta los huesos nasales y los tejidos circundantes, por lo que causa necrosis y un olor ofensivo. [4]

Rinoescleroma: es una condición prolongada que se ha asociado pero no se ha comprobado de ser causada por el bacilo rinoescleroma. Las lesiones son granulo matosas e hipertróficas y generalmente se infectan y dan mal olor. [4]

Adenoiditis: la adenoiditis puede causar halitosis si los conductos nasales se obstruyen de tal forma que es necesario respirar a través de la boca  o también debido al exudado purulento que produce. [4]

Absceso de la nasofaringe: un absceso de la nasofaringe de la línea media puede presentarse como defecto congénito (un remanente de la bolsa de Rathke) o más comúnmente como resultado de una adherencia en el surco adenoidal. [4]

Carcinoma de la laringe: [4,19] lesiones ulcerativas y necróticas del carcinoma invasivo generalmente se infectan con bacterias aeróbicas y anaeróbicas; estas infecciones secundarias dan como resultado la halitosis. [4]

Infecciones de la laringe: las infecciones de la  laringe producen mal olor que emana de la cavidad oral. [19]

Otras enfermedades del tracto respiratorio como los neoplasmas causan mal aliento. También la bronquitis, neumonía, [10] infecciones bronquiales y de pulmón [5,10] la bronquio éctasis causan malos olores en el aire expirado. El mal olfato en el septum y el mal aire expirado son también características físicas encontradas. [10]

Desordenes en el tracto respiratorio bajo

Abscesos pulmonares: un absceso pulmonar que usualmente se acompaña con fiebre, tos persistente y dolor pleural. También se puede detectar tempranamente ya que algunas veces causa halitosis como uno de sus primeros síntomas. [4]

Carcinoma del pulmón: la destrucción cancerosa de tejido sano y su secundaria infección por bacterias (anaeróbicas) usualmente producen mal aliento. [4]

Otros: la bronquio éctasis, neumonía necrozante y enfisema también se puede asociar con la halitosis. [4]

Disfunción de la glándula salival [4] o aplasia: [14] cualquier condición que disminuya el flujo salival (Ej. Deshidratación, el uso de medicamentos anticolinérgicos, radioterapia de la región del cuello y la cabeza, el síndrome de Sjogren (Síndrome de Sicca) puede asociarse con la halitosis. [4,14]

Absceso peri tonsilar: un absceso peri tonsilar generalmente produce halitosis temporal ya que también provoca exudado purulento que huele mal. [4]

Absceso de la retro faringe: la halitosis usualmente ocurre en pacientes con absceso retro de la faringe. [4]

Amígdalas: el papel de las amígdalas en el mal aliento crónico todavía no se tiene claro. [5] existe una controversia en la literatura en relación entre las amígdalas y la halitosis, de acuerdo a Attia et al y Clark et al, la tonsilopatía críptica contribuye a la halitosis. [4,6] Infecciones repetidas de las amígdalas y de las adenoides causan tonsilitis crónica folicular, se forman profundas criptas en la superficie del tejido linfoide formando nichos [6] para el acumulo de comida, [6,10] saliva y material necrótico. [6] Amígdalas grandes con criptas prominentes permiten la acumulación  de células exfoliantes epiteliales que se mezclan con la saliva dando como resultado la fermentación y la putrefacción. [4] Si el mecanismo natural no limpia las criptas, dichas acumulaciones dan Amigdalitis, [6] que puede migrar a la superficie de la lengua [5] y son capaces de causar halitosis. [6] sin embargo de acuerdo a Rosenberg aunque la amigdalitis por si sola no emite mal olor particularmente, no son fuente significativa de mal aliento. [5]

Carcinoma de las amígdalas o laringe: la ulceración y necrosis del tejido con infección secundaria es común en los carcinomas de las amígdalas y pueden causar halitosis. [4]

Oro faringe: infecciones bacteriales, de hongos o virales de la oro faringe pueden contribuir a malos olores  orales. [10]

Angina gangrenosa: generalmente la angina gangrenosa involucra la faringe, las amígdalas y el paladar blando. [4]

Alteraciones del tracto gastrointestinal

La contribución de los estados patológicos debajo de la unión gastro-esofágica a la halitosis no es un concepto universal aceptado. Numerosos reportes en la literatura describen la asociación de la halitosis al carcinoma gástrico, hernia del hiato [4] la estenosis del píloro, esofagitis como a la infección entérica. [4,6]

Los olores gástricos/estomacales no son considerados factores contribuyentes al mal olor oral, esto es debido a que el esófago  es normalmente un tubo colapsado y solamente cuando se eructa se exhala gases olorosos por la boca proveniente del estomago. [13]

Contrariamente a lo que se piensa el mal aliento que se origina en el tracto gastro intestinal es considerado muy raro; el esófago  esta normalmente colapsado y cerrado y aunque el eructo ocasional puede traer olor desde el estomago la posibilidad del continuo escape del aire es remota. [5]

Otras alteraciones no-orales que causan malos olores patológicos son: insuficiencia renal crónica (olor a pescado), [5,6,19] cirrosis del hígado, [19] alteraciones hepáticas, [4,6,10] varios carcinomas, disfunciones metabólicas y desordenes bioquímicos, pueden resultar en mal aliento, [4,5] la perdida de peso, fiebre, dolores articulares y el abuso del alcohol sugieren una causa sistémica primaria para la halitosis, así como la sepsis y la deshidratación, agranulocitosis y el carcinoma. [4] sin embargo, todas estas enfermedades solo afectan un pequeño porcentaje de las personas que experimentan mal olor oral. [5]

Enfermedades sistémicas

Condiciones como la leucemia y la agranulocitosis se caracterizan generalmente por severas manifestaciones bucales similares a la periodontitis, la inflamación necrozante de las encías y la mucosa bucal y la disminución del flujo salival generalmente causan halitosis. [4]

Fármacos

Agentes farmacológicos [4,14,21] pueden alterar el sentido del gusto y del olfato (Ej. Sales de litio, penicilina, griseofulvin y thio-carbamide, son causa de halitosis subjetiva. [4] además estos se pueden excretar por el aliento [17] (Ej. Sulfuro de dimetil) que produce un olor similar al marisco viejo.

El uso de fármacos como el litio, penicilina y    griseofulvin pueden causar halitosis subjetiva. El sulfuro de dimetil causa halitosis objetiva [4] y los fármacos anticolinérgicos pueden causar halitosis [6,17] por la disminución del flujo salival y promoviendo el crecimiento de micro organismos. [20]

Muchos fármacos producen xerostomía, [6,20] y se sospecha que el mal aliento es inversamente proporcional al flujo salival. [20] los fármacos que producen xerostomía incluyen analgésicos, antidepresivos, antihipertensivos y psicoterapéuticos, [20] isorbide sublingual [17] y muchos más. [20]

Reducción del flujo salival (xerostomía) [10,11,14] que contribuyen a la producción del mal olor oral también puede ser causado por:

• Estados de deshidratación [10,14]
• Edad [10,16]
• Anemia [10]
• Hipovitaminosis [10]
• Diabetes [10,14]
• Stress emocional [10,14]
• Alteraciones metabólicas [10,14]
• Enfermedades inflamatorias o auto inmunes de las glándulas salivales [10]
• Obstrucción mecánica [10]
• Malignidad [10]
• Esclerosis múltiple [10]
• SIDA [10]
• Cabeza y cuello [10]
• Radiación [10]
• Medicamentos [10]
• Respiración oral
• Menopausia [14]

El uso crónico de cortico-esteroides inhalados en pacientes asmáticos puede llevar a cambio en el balance del micro ambiente de la flora del tracto respiratorio contribuyendo a desarrollar la candidiasis oro-faríngea. La candidiasis oral puede ser causada por factores locales o sistémicas y es comúnmente vista en pacientes con tratamiento crónico de esteroides, antibióticos de amplio espectro, pacientes que sufren cáncer, diabetes, xerostomía o los que estén inmunocomprometidos ,inmunosuprimidos o que tengan una enfermedad debilitante. [10] La halitosis en relación a los fármacos [10,14] también se asocia con los medicamentos con base yodada, nitratos aminos e hidroclorales. [10]

Anormalidades funcionales

En muchos casos, pacientes reportan que sufren de halitosis aunque no se diagnostique nada. [1] estos pacientes sufren de halito fobia (mal aliento imaginario), [9] y demuestran mucho temor de tener mal aliento. [20] La halitosis subjetiva puede ocurrir como una manifestación de desordenes mentales, usualmente en la psicosis, esta condición puede ser confirmada como parte de un examen psicológico.

La halitosis imaginaria puede ser peor que la halitosis real ya que se puede volver una obsesión que domina la vida de la persona afectada, hasta llevarlo  a ser antisocial. [17] El índice de éxito en tratar a estos pacientes es bajo  e indica la necesidad de colaboración de consejería psicológica y/o psiquiátrica . [9] Estos pacientes pueden tener una variedad de síntomas psicopatológicos. [20] en pacientes con depresión, [4,17] la halitosis es solamente una de las quejas somáticas. [1] Lo más extremo de estos casos puede ser diagnosticado por presentar una alteración dimorfita  de cuerpo. [20]

Dalasi  y otros han reportado malos olores asociados con ideas sobre elaboradas, depresiones, esquizofrenia y síndrome orgánico del cerebro. Ellos también aseguran que las alucinaciones olfatorias pueden ser una racionalización de dificultades en las relaciones interpersonales o una manifestación de una autoestima baja. [10]

References

1. Kozlovsky A., Gordon D., Gelertner I., Loesche W.T., and Rosenberg M.: Correlation between the BANA test and oral malodor parameters. J Dent Res 73: 1036, 1994.

2. Rosenberg, M., Kulkarni, G.V., Bosy A., and McCulloch C.A.G.: Reproducibility and sensitivity of oral malodor measurements with a portable sulphide monitor, J Dent Res 70:1436, 1991.

3. Rosenberg M., Septon I.,Eli I., Bar-Ness R.,Gelernter I., Brenner S., and Gabbay J.: Halitosis measurement by an industrial sulfide monitor. J Periodontol 62:487,1991.

4. Attia EL., Marshall KG.: Halitosis. Can Med Assoc J 126:1281,1982.

5. Rosenberg M.: Clinical assessment of bad breath: Current concepts. JADA 127: 475,1996.

6. Nachnani S. and Clark G. T.: Halitosis: A Breath of fresh air. CID 25 (Suppl 2):218, 1997.

7. Tonzetich J.: Production and origin of oral malodor: A review of mechanisms and methods of analysis, J Periodontol48: 13,1977.

8. Rosenberg M. and McCulloch C.A.G.: Measurement of Oral malodor: Current methods and future prospects. J Periodontol 63: 776, 1992.

9. Quirynen M., Mongardini C., and Van Steenberghe D.: The effect of a 1- Stage Full-Mouth disinfection on Oral Malodor and Microbial Colonization of the tongue in periodontitis patients. A pilot study. J Periodontol 69: 374, 1998 1

10. McDowell J., Kassebaum D.: Diagnosing and treating halitosis JADA, 124:55, 1993.

11. Tonzetich J.: Oral malodour: an indicator of health status and oral cleanliness. Int Dent J 28:309, 1978.

12. Sulser G. F., Brening R. H., and Fosdick L. S.: Some conditions that effect the odor concentration of breath. J Dent Res 18:355, 1939.

13. McNamara T.F., Alexander J.F., and Lee M. and Plains M.: The role of microorganisms in the production of oral malodour. Oral Surg.34:41, 1972.

14. Lu D.P.: Halitosis: an etiologic classification, a treatment approach, and prevention.Oral Surg Oral Med Oral Patho 54:521, 1982.

15. Kleinberg I., Westbay G.: Salivary and metabolic factors involved in oral malodor formation. J Periodontol 63:768, 1992.

16. Bosy A., Kulkarni G.V., Rosenberg M., and McCulloch C.A.G.: Relationship of oral malodor to periodontitis: Evidence of independence in discrete subpopulations. J Periodontol, 65:37, 1994.

17. Hawkins C.: Real and imaginary halitosis. Br Med J, 294:200, 1987.

18. Miyazaki H., Sakao S., Katoh Y., Takehara T.:Correlation between volatile sulphur compounds and certain oral health measurements in the general polulation. J Periodontol 66:679, 1995.

19. Preti G.,Clark L., Cowart B.J., Feldman R.S., Lowry L.D.,Weber E., and Young I. M.: Non-oral etiologies of oral malodor and altered chemosensation. J Periodontol 63:790, 1992.

20. Neiders M., Ramos B.: Operation of bad breath clinics Quintessence International, 30:295, 1999.

21. Amir E., Shimonov R., Rosenberg M.: Halitosis in children The Journal of Pediatrics, 134:338,1999.

22. Malasi T.H., El-Hilu S.R., Mizra I.A. and Fakhr El-Islam M.:Olfactory Delusional Syndrome with various aetiologies. British Journal of Psychiatry 156:256, 1990.

23. Waler S.M.: The effects of some metal ions on volatile sulfur-containing compounds originating from the oral cavity Acta Odontol Scand 55:261, 1997.

24. Tonzetich J, Ng SK.: Reduction of malodour by oral cleaning procedures Oral Surg Med Oral Path 42:172,1976.

25. Yaegaki K. and Sanada K.: Biochemical and clinical factors influencing oral malodor in periodontal patients. J Periodontol 63: 783, 1992.

26. Loesche W.J.: The effect of antimicrobial mouthrinses on oral malodor and their status relative to US food and drug administration regulations. Quintessence International 30:311,1999.

27. Rosenberg M., Leib E.: Experiences of an Israeli malodor clinic. In: Bad breath: Research Perspectives. Ramot publishing, Tel-Aviv University; pp.139, 1997.

28. Yaegaki K, Sanada K.: Volatile sulfur compounds in mouth air from clinically healthy subjects and patients with periodontal disease.J Periodont Res 27:233,1992.

29. Miyazaki H, Fujita C, Soh I, Takehara T.: Relationship between volatile sulphur compounds and oral conditions in the general Japanese population.In: van Steenberghe D. Rosenberg M.eds. Bad breath, A Multidisciplinary approach. Leuven: Leuven University Press; 165,1996.

30. Rosenberg M., Gelernter I., Barki M., and Bar-Ness R.: Day-long reduction of oral malodor by a two-phase oil: water mouthrinse as compared to chlorehexidine and placebo rinses. J Periodontol 63:39,1992.

31. Kostelc JG, Preti G, Zelson NH, Stoller NH, Tonzetich J.: Salivary volatiles as indicators of periodontitis. J Periodont Res 15:185, 1980.

32. Crohn BB.: Halitosis in relation to oral diagnosis. Am J Orthodontics Oral Surg 28:109, 1942.

33. Delanghe G, Ghyselen J. Feenstra L. van Steenberghe D.: Experiences of a Belgian multidisciplinary breath odor clinic. In: van Steenberghe D. Rosenberg M, eds. Bad Breath. A multidisciplinary Approach. Leuven: Leuven University Press: 1996; 199.

34. Kostelc JG., Preti G., Zelson PR, Brauner L., Baechni P.: Oral odor in early experimental gingivitis. J Periodont Res 19:303,1984.

35. Willis C. L., Gibson G.R., Holt J., Allison C.: Negative correlation between oral malodour and numbers and activities of sulphate-reducing bacteria in the human mouth. Archives of Oral Biology 44: 665, 1999

36. Sterer N., Greenstein B.N., Rosenberg M.: -Galactosidase activity in saliva is associated with oral malodor. J Dent Res 81:182, 2002

37. Bhide V. M., Smith L., Overall C. M., Birek P., and McCulloch C.A.G.: Use of a flourogenic septapetide matrix metalloproteinase assay to assess responses to periodontal treatment. J of Periodontol, 71:690, 2000

38. Lindhe J.: Textbook of Clinical Periodontology, Pg.76, Fig.2-10a.

39. Lindhe J.: Textbook of Clinical Periodontology, Pg.76, Fig.2-9.

40. Rosenberg M.: Bad Breath, Research Perspectives, Ramot Publishing, Tel-Aviv University, 3, 1997.

41. Zhu W. Sha Y., Chung-Hua Kou Chiangi, Hsuch Tsa Chih.: The relationship between oral malodor, VSCs levels in the mouth air with periodontitis and tongue coating. Chinese Journal of Stomatology 37(4):300,2002.

42. Lucas V., Omar J., Vieira A., Roberts G.J.: The relationship between odontogenic bacteremia and orthodontic treatment procedures. EJO 24: 293, 2002.

43 Rosenberg M.,Kozlovsky A., Wind Y., Mindel E.: Self-assessment of oral malodor 1 year following initial consultation. Quintessence International 30:324, 1999.

---

Contributed by:

Dr. Evi Stamou

Dr. Moshe Davidovitch